Abstract
Introduction: The study of the immune
system is gaining more relevance in aquaculture resulting from increases in
intensive shrimp culture, and the ensuing step up of viral and bacterial
diseases. Aim. To provide updated information of the advances associated
with the understanding the immune system of shrimps, particularly penaeid
shrimp. Development: The innate immune system of shrimps contains
passive and active elements, physical barriers, and humoral-cellular branches,
respectively. In recent years, the term trained immunity was added as another
key element of immune response against pathogens. Emphasis is made on the
acceptance of classifications of hemocytes based on molecular parameters, the
advancement in understanding antiviral response through interference RNA, the
creation of databases of new antimicrobial peptides, and the evaluation of
enzymatic activities as modulators of the immune response. Conclusions:
Understanding the mechanisms that mediate the innate and trained immunity, such
as shrimp cytokines, permit the implementation of new strategies for disease
control in shrimp culture.
Keywords:
Shrimp,
diseases, hematocites, immune response (Source:
MESH)
INTRODUCCIÓN
La acuicultura resulta ser el sector
de producción animal de más rápido crecimiento; y dentro de este, el camarón se
encuentra entre los productos más comercializados el segundo grupo principal de
especies exportadas en términos de valor (FAO, 2018). Los países de América Latina y Asia oriental y sudoriental
representan la mayor parte de la producción de estas especies, pero una gran
proporción del consumo se realiza en los mercados desarrollados. Más importante
aún, en los últimos años, debido al aumento de los ingresos, la demanda de este
producto acuático de alta calidad aumentó en los países en desarrollo y creó
una competencia para el mercado existente. Así que, para garantizar el
suministro, la producción futura de camarón debe contar cada vez más con la
acuicultura intensiva (Roy et al., 2020). La acuicultura intensiva se
basa en el cultivo de camarones en un entorno artificial de alta densidad con
un entorno estresante para los animales y proporciona un entorno ideal para los
brotes de enfermedades. Las pandemias virales (mediados de la década de 1990) y
más recientemente bacterianas (de 2009 a 2018) representan la mayoría de las pérdidas
por enfermedades para los criadores de camarones (Flegel, 2019). Por lo que se deriva la
necesidad de profundizar el estudio del sistema inmune de estos animales y las
formas de potenciar la respuesta ante los principales patógenos que afectan al
camarón.
Los crustáceos no presentan inmunidad
adquirida ni memoria inmunológica semejante a vertebrados superiores, pero sí
una inmunidad innata constituida por barreras físicas (exoesqueleto y membrana peritrófica) y elementos de la respuesta activa (mecanismos
hemostáticos, respuesta celular y humoral). Sin embargo, en los últimos años,
se informan avances en el entendimiento de un tipo de memoria inmunológica en
crustáceos y particularmente en camarones peneidos.
Roy y colaboradores (2020) sugieren el término de respuesta inmune entrenada
frente a memoria inmune adaptativa, por divergir en varios aspectos de esta
última como: el tiempo de persistencia de la memoria y los mecanismos celulares
y moleculares que la llevan a cabo.
Dado que en los últimos años existe
un aumento de la bibliografía sobre el tema, desarrollamos esta revisión con el
objetivo de actualizar sobre los principales adelantos en la comprensión del
sistema inmune de camarones peneidos de especies que
se cultivan.
DESARROLLO
Los mecanismos de la respuesta activa
del sistema inmune en camarones peneidos,
inicialmente se basan por lo general en una primera etapa en el reconocimiento
y asociaciones moleculares entre antígenos patógenos y moléculas de
reconocimiento. Luego pueden desencadenarse una serie de respuestas
inmunológicas que abarcan desde la activación de enzimas tales como peroxidasa,
superóxido dismutasa, y las del sistema pro-fenoloxidasa
(proPO) hasta el mecanismos de reconocimiento,
citotóxicos y celulares, entre los que se encuentran las proteínas de la
coagulación, lectinas, péptidos, antimicrobianos, peroxinectinas,
generación de O2, quinonas, opsonización, fagocitosis y nodulación,
entre otras, con el objetivo de eliminar el agente patógeno. En todos estos
mecanismos, los hemocitos juegan un papel central, tanto en la producción y
liberación de proteínas y especies bioactivas como en procesos más complejos
como la interacción célula-célula (Maningas et al., 2008). Según estudios en crustáceos
decápodos, efectos primarios atribuidos a cambios físico-químicos ambientales,
tienen incidencia sobre el sistema inmunorregulador (Millard et al., 2020). Factores intrínsecos como,
talla, sexo y el estatus también pueden afectar el sistema inmune de los
camarones Peneidos (Castex et al., 2009).
Barreras
físicas pasivas
En los invertebrados las barreras
físicas (membrana peritrófica y el exoesqueleto)
constituyen el primer obstáculo que deben superar los microorganismos para
poder invadir el organismo (Vazquez et al., 2009). La membrana peritrófica es una estructura no celular y semipermeable
que rodea el bolo alimenticio en el intestino medio de los crustáceos,
compuesta por microfibrillas de quitina y algunas proteínas específicas
embebidas en proteoglicanos. Esta compartimentalización permite un intercambio
de sustancias restringido por el tamaño de los poros (de aproximadamente 10
nm), lo que le confiere al organismo varias ventajas, entre las que se
encuentra la protección frente a toxinas y patógenos que tienen un tamaño mayor
al de los poros (Peters, 2012). Algunos microorganismos
pueden burlar esta barrera por la acción de quitinasas
y proteasas ( Masri et al., 2021).
El exoesqueleto es el soporte del
cuerpo de los animales que lo presentan, y está compuesto por materiales
rígidos y resistentes como la quitina y carbonato de calcio (Aguirre Guzman y Ascencio Valle, 2000). Sin embargo, muchas
regiones del cuerpo no están recubiertas por el exoesqueleto, como la glándula antenal y órganos excretores, y resultan la principal vía
de entrada para microrganismos patógenos (De Gryse et al., 2020).
Respuesta Humoral
Mecanismos
hemostáticos
Una parte importante de la defensa
molecular activa de los invertebrados lo constituye el sistema de coagulación.
Las proteínas y enzimas involucradas en este proceso se encuentran mayormente
en el plasma de la hemolinfa y en los hemocitos. Los factores de la
coagulación, las proteínas coagulantes (CP), las transglutaminasas y las trombospondinas, entre otras funciones, evitan las pérdidas
de hemolinfa en casos de heridas o laceraciones. En crustáceos algunas de estas
moléculas reconocen y neutralizan las células y partículas no propias del
organismo, lo cual evita que microorganismos o partículas extrañas se diseminen
(Iwanaga y Lee, 2005).
La transglutaminasa se libera de los
hemocitos en la presencia de agentes patógenos a través de receptores
específicos (Ariki et al., 2004). En Penaeus
vannamei se identificaron 2 tipos de
transglutaminasa donde su expresión ocurre casi exclusivamente en hemocitos,
aunque se observaron niveles de expresión del ARNm muy bajos en células del
intestino medio y el ganglio neural (Wang et al., 2007). Existen evidencias de dos tipos de
genes transglutaminasa en el camarón tigre, P. monodon,
camarón kuruma, Masupenaeus
japonicus, y P. vannamei
(Yeh et al., 2013). Los resultados obtenidos por Chang
y colaboradores, indican que LvTGI y LvTGII revelan un efecto complementario en los niveles de
expresión génica; y además desempeñan una función clave en el mecanismo de
defensa inmune del camarón, al regular la coagulación de la hemolinfa, los
parámetros inmunitarios y la expresión de genes relacionados con la inmunidad,
y en la regulación de metabolismo de los carbohidratos (Chang et al., 2016).
Lectinas
Las lectinas son proteínas que poseen
la habilidad de unir específicamente carbohidratos que se expresan en la
superficie de diferentes células. Debido a que son por lo general divalentes
(tienen al menos dos sitios de unión específica), pueden unir células y por
tanto aglutinarlas (Sahoo et al., 2007). Las lectinas están
presentes en casi todos los organismos y se le atribuyen varias funciones
biológicas como transporte de carbohidratos a nivel celular y entre tejidos;
factores citolíticos y citotóxicos; y adhesión, migración y apoptosis celular. (Vazquez et al., 2009). La mayoría de las lectinas de los
decápodos muestran especificidad fundamentalmente por derivados del ácido
siálico N-acetilados tales como NeuAc, GlcNAc y GalNAc (Alpuche et al., 2005). Las lectinas funcionan como
Receptor de reconocimiento de patrones (PRR) y que la variabilidad del
reconocimiento de carbohidratos podría representar una amplia gama de
identificación para diferentes patógenos (Vasta et al., 2012).
La actividad antiviral es un
mecanismo inmunológico relevante entre las lectinas de los crustáceos. M. japonicus posee cinco lectinas con actividad antiviral
y todas interactúan con las proteínas del WSSV. Además, tres de estas lectinas
podrían reconocer diferentes proteínas de la envoltura del WSSV (Sánchez‐Salgado et al., 2017). Los ensayos in vitro
revelaron que la presencia de MjLecA y
MjLecB inhibe la infección de hemocitos por WSSV (Song et al., 2010). Las lectinas de M. japonicus, LdlrLec1 y LdrLec2, interactúan
con VP28, que es necesaria para la unión y penetración del WSSV en las
células del camarón. Los patrones de expresión de ARNm para ambas lectinas se
regularon positivamente con la presencia de WSSV, mientras que la eliminación
de la expresión de LdlrLec1 y LdlrLec2 por interferencia de ARN aumentó la
replicación viral in vivo. Las tasas de infección de WSSV incubado con LdlrLec bajaron significativamente en comparación con el
grupo de control (Xu et al., 2014). En otro peneido,
Farfantapenaeus californiensis,
una lectina fue capaz de reaccionar con al menos 3 diferentes tipos de Vibrio.
V. vulnifìcus, V. fischeri y
V. parahaemolyticus (Rendón y Balcázar, 2016).
A pesar del papel fundamental de las
lectinas en el reconocimiento de lo no propio y la opsonización, también
parecen estar involucradas en la neutralización, y algunas evidencias apuntan a
que pueden además estar implicadas en los sistemas de coagulación y proPO (Sánchez‐Salgado et al., 2017). Se describió una nueva CTL
en M. japonicus, la cual juega un importante
papel en la inmunidad antibacterial de camarones, por
directa activación de la vía de señalización de JAK/STAT que regula las
concentraciones de AMPs (Sun et al., 2017). LvCTL5 regula la expresión
de varios de genes que codifican para efectores en el sistema inmune en la
actividad fagocítica de hemocitos en P. vannamei
(Luo et al., 2019). En P. vannamei,
la microscopía de fluorescencia de los hemocitos reveló la participación de su
lectina (LvGal) en la fagocitosis (Hou et al., 2015).
Péptidos
antimicrobianos
Los péptidos antimicrobianos (AMP)
están ampliamente distribuidos en todos los organismos vivos, como componentes
importantes del sistema inmunológico innato, y actúan como una primera línea de
defensa contra los microorganismos invasores (Brown y Hancock, 2006; Hancock et al., 2006). Estos péptidos exhiben un
gran espectro de actividad frente a bacterias tanto gram
negativas como gran positivas, contra levaduras, hongos pluricelulares, virus e
incluso tumores. Algunos tienen actividad microbicida en in vitro, pero
otros muestran una función en la propia regulación del sistema inmune (Brown y Hancock, 2006). A la fecha numerosos AMPs de camarones peneidos
descritos en bibliografía están reportados de manera sistemática en la fuente
de PenBase, donde se desarrolla una
propuesta para su caracterización, clasificación y nomenclatura. La mayor parte
de los AMP se pueden agrupar en tres familias principales de péptidos
catiónicos: las peneidinas, crustinas
y los factores antilipopolisacáridos Análisis de
secuencia de cada familia de AMPs reveló la
agrupación en múltiples clases, isoformas y subgrupos (Gueguen et al., 2006).
Los AMPs
son primeramente sintetizados en los hemocitos y luego liberados en respuesta a
la presencia de patógenos (Tassanakajon et al., 2011). Las dos principales vías de
activación de síntesis de AMPs en camarones son la
vía Toll y la vía Imd.
Estas dos vías de señalización distintas regulan la expresión de diferentes
conjuntos de AMP ( Tanji y Ip, 2005).También pueden actuar en
paralelo en respuesta a diferentes tipos de microorganismos (Fuhua Li y Xiang, 2013).
Crustinas
Las crustinas
se encuentran distribuidas fundamentalmente en dos clases de crustáceos: Pleocyemata y Dendrobranchiata (Smith et al., 2008). El dominio WAP que
contienen tiene diversas funciones, pero principalmente inhiben proteasas y
otras actividades antimicrobianas (Tassanakajon et al., 2015). Existen evidencias que indican que
las crustinas pueden participar en otros procesos
fisiológicos como reguladoras de la inmunidad, en la recuperación post-estrés y
los traumas (Smith et al., 2008).
Peneidinas
Las peneidinas
poseen un peso molecular entre 5 y 7 kDa. (Smith et al., 2008). Las peneidinas
se activan contra las bacterias Gram positivas, y en altas concentraciones
tienen algún efecto sobre los hongos (Li et al., 2005). Muchos trabajos demuestran
que las peneidinas también están relacionadas con el
proceso de aglutinación de bacterias (Cuthbertson et al., 2008). Muñoz y colaboradores
(2002) sugieren que las peneidinas quizás estén
involucradas en la señalización de moléculas extrañas, u opsonización, para su
posterior eliminación mediante la fagocitosis.
Factores antilipopolisacáridos
Los factores antilipopolisacáridos
(ALF) se encuentran no solo en el cangrejo herradura o el camarón, sino también
en varios crustáceos (Tassanakajon et al., 2015). Recientemente, la
secuenciación profunda, proporcionó información sobre la diversidad de ALF en
camarones (Tassanakajon et al., 2018). Según la estructura 3D de
ALF, se cree que el LPS-BD es el único responsable de la actividad biológica de
ALF. El LPS-BD presenta como un dominio funcional con actividades
antimicrobianas y antivirales (Jiang et al., 2015;).
Estilicina
Las estilicina
es la única familia de AMP aniónicos identificados en camarones y bivalvos. Los
miembros de la familia de la estilicina son limitados
en comparación con otras familias de AMP. Existen informes de las estilicinas en L. stylirostris,
P. vannamei, P. monodon
y M. japonicus (Rolland et al., 2010). La Ls-Stylicin1 recombinante
(rLs-Stylicin1) en forma monomérica o dimérica exhibe
una escasa actividad antimicrobiana contra V. penaeicidae,
pero tiene un efecto bacteriostático a través de la interacción con LPS de
V. penaeicidae. Además, muestra una fuerte
actividad de Ls-Stylicin1 contra el hongo filamentoso patógeno del camarón, Fusarium
oxysporum (Rolland et al., 2010).
α2- macroglobulina
La α2-macroglobulina (α 2M),
es una proteinasa de alta masa molecular. La α2M de P. vannamei posee actividad inhibitoria sobre un amplio
espectro de proteinasas (Gollas-Galván et al., 2003). Estas proteínas realiza actividades
de opsonización contra patógenos invasores mediando la endocitosis y
degradación de los complejos α2M -proteinasas (Ho et al., 2009). α2M está implicada con
la actividad inhibidora en la prevención y restauración de los daños causados
por las proteasas exógenas cuando el organismo es infectado por un agente
patógeno; así como en la regulación de la activación del sistema proPO (Cerenius y Söderhäll, 2004). Su expresión en crustáceos
es principalmente en hemocitos (Deachamag et al., 2006) . Se demostró su inducción y
una alta expresión del mRNA de la α2M en camarones kuruma
alimentados con peptidoglicanos (PG) y lipopolisacáridos (LPS) (Rattanachai et al., 2004); así como en P. monodon después del desafío con PG y con WSSV (Lin et al., 2007)..
Peroxinectinas.
Las peroxinectinas
actúan como un factor de adhesión celular. Se purificaron primeramente a partir
del langostino P. leniusculus y están bien
identificadas en P. vannamei. Las peroxinectinas se sintetizan en los hemocitos granulados y semi-granulados en forma inactiva (Liu et al., 2005) y son liberadas a la
hemolinfa a través de exocitosis en respuesta a estímulos producto de la
invasión de patógenos (Smith et al., 2003). Las peroxinectinas
poseen varias actividades biológicas entre las que podemos citar: activación
del sistema proPO, adhesión y degranulación
de los hemocitos, promotora de la encapsulación, opsonisante,
actividad peroxidasa (Kallaya Sritunyalucksana y Söderhäll, 2000), así como una poderosa actividad
antibacteriana (Nappi y Ottaviani, 2000).
Otras
proteínas de reconocimiento
Diversas moléculas de reconocimiento
están aisladas y caracterizadas en crustáceos, entre ellas están las proteínas
de unión a 1,3-P-glucanos (PGBP) (Vazquez et al., 2009), las proteínas de unión a
lipopolisacáridos (LPS-BP) (Ponprateep et al., 2009) y las proteínas de
reconocimiento de peptidoglicanos (PG-RP). Se demostró que el receptor PGBP
interviene en algunos procesos de infección viral en camarón P. vannamei, lo que demuestra su intervención en procesos
inmunológicos (Li et al., 2007). Las PGBP de los camarones está involucrada en la activación
del sistema proPO (Vargas-Albores y Yepiz-Plascencia, 2000). Las LPS-BP tienen alta
afinidad en el reconocimiento de la pared celular de bacterias Gram negativas y
son inducibles durante daños en los tejidos y por la invasión de agentes
patógenos (García-García et al., 2009).
Reconocimiento de ácidos nucleicos
virales
El reconocimiento de ácidos nucleicos
virales activa tanto las vías de reconocimiento específico como no específico
en invertebrados. Los ARN de interferencias forman parte de un mecanismo de regulación
postranscripcional de silenciamiento génico que depende de pequeños ARN no
codificantes de 21 a 31 nucleótidos. Estos se clasifican en tres grupos según
el mecanismo de acción: los siARNs (ARN interferente pequeño), los miARNs (microARN) y los piARNs (ARNs asociados a Piwi) (Wang y He, 2019).
Los crustáceos tienen un sistema de siARN similar al de los insectos, así, la Dicer-1 es
altamente similar a Dicer de la mayoría de los
insectos, así como Dicer 2 de camarones es igualmente
similar a la Dicer 2 de insectos (Chen et al., 2011; He et al., 2015). Un número creciente de proteínas relacionadas con los ARN
interferentes, como la familia de proteínas Ago, las
Ars2, TRBP, Drosha, Pasha y
SID-1 están informadas en camarones (He et al., 2015). El ARN pueden ser regulado
por inyección e infección de virus (Chen et al., 2011) Los miARNs como
miR-100, están involucradas el defensa contra la infección viral. Varios
reportes describen como la inyección de dsARNs o siARNs virales inhiben la replicación de virus, incluidos:
el virus de la mancha blanca (WSSV), virus de síndrome Taura
(TSV), virus de la mionecrosis (IMNV), virus de la
cabeza negra (YHV) y los densovirus de Peneaus monodon (pmDNV) (Attasart et al., 2011; He et al., 2015; T. Ho et al.,
2011; Loy et al., 2012; Robalino et
al., 2005; Tirasophon et al., 2007;
Xu et al., 2007). Algunos microARNs
muestran jugar roles críticos en la regulación del proceso fagocítico en
crustáceos. En hemocitos de M. japonicus,
miR-1 regula negativamente la actividad fagocítica a través de la interacción con
la región no traducida 3´de la cadena pesada del gen 1 de la clatrina (CLTC1) (Cuilian Liu et al., 2014; Wang y He, 2019). Hasta la fecha los
crustáceos carecen de piARN que están relacionados
con virus (Chengzhang Liu et al., 2016).
Citocinas en Camarón
El primer informe que afirma pruebas
concluyentes de un gen del ligando de la superfamilia del factor de necrosis
tumoral (TNFSF) en camarones se produjo en 2010 (Mekata et al., 2010). Y los genes TNFSF y TNFRSF, junto
con un factor TNF-α inducido por LPS (LITAF), se aislaron y caracterizaron
en P. vannamei (Wang et al., 2012). Por otra parte, el primer gen de
invertebrado similar a la IL-16 tiene una regulación positiva significativa de
la expresión del gen de IL-16 después de la estimulación con LPS; y un aumento
significativo de la mortalidad de los camarones infectados con Vibrio después de la supresión de IL-16,
lo que indica un posible papel importante de sus efectos inmunomoduladores en
este invertebrado (Liang et al., 2017).
Los crustáceos también poseen
moléculas similares a los interferones (IFN), como agentes efectores de la
actividad antiviral. Recientemente, de este tipo de citocinas, se reportó un
nuevo factor de regulación de interferones (IRF), el cual regula la expresión
del gen Vago, una citocina antiviral en artrópodos (Li et al., 2015). Algunos receptores tipo Toll reconocen
señales PAMPs como dsDNA, y
transducen para la expresión de IRFs y
consecuentemente para las citocinas, Vago 4 y Vago 5, que, a través de
receptores de membrana, potencian la expresión de varias proteínas antivirales (Guanzon y Maningas, 2018). La existencia de una vía de
señalización para reconocer ADN viral y su interacción con un activadores de la
vía de IFR, con sus consecuentes vías de señalización intracelular se demostró
también en camarones (Kulkarni et al., 2021; Soponpong et al.,
2018, 2019).
Respuesta
celular
Los crustáceos presentan un sistema
circulatorio abierto donde nutrientes, oxígeno, hormonas y células son
distribuidos en la hemolinfa. Los hemocitos son las células circulantes de la
hemolinfa que cumplen una función análoga a la que desempeñan los leucocitos en
vertebrados, o sea, los protagonistas de la respuesta celular del sistema
inmune. En esos animales, los hemocitos no solo participan en la inmunidad
celular, sino también en la inmunidad humoral a través del almacenamiento y
liberación de factores inmunes. Entre sus funciones destacan: la fagocitosis,
inicio de la melanización, remoción de partículas
extrañas en la hemolinfa mediante la encapsulación y formación de agregados
nodulares saneamiento y cicatrización de heridas o laceraciones mediante la
agregación celular y la iniciación del proceso de coagulación y la producción
de especies reactivas del oxígeno (ROS) (Chen y Kang, 2021). Además, están involucrados
indisolublemente con la respuesta humoral en la síntesis y descarga en la
hemolinfa de los mediadores moleculares que protagonizan dicha respuesta y que
la mayoría de ellos descritos anteriormente: aglutininas, factores y proteínas
de la coagulación, lectinas, péptidos antimicrobianos, α2M, peroxinectinas, lisozimas, y los componentes del sistema proPO (Ho et al., 2009; Lamela et al., 2005).
Los hemocitos se dividen
tradicionalmente en tres tipos morfológicos según el teñido de los gránulos
intracelulares, establecido por Bauchau en 1981 (Bauchau,
1981). Primeramente, los hemocitos
fueron clasificados en hemocitos poco granulares, hemocitos granulares y hemocitos
agranulares (Hose et al., 1987), luego su clasificación cambió a: hemocitos hialinos,
hemocitos semigranulares y hemocitos granulares (Jeyachandran
et al., 2020). Esta clasificación se basa en el tamaño de los hemocitos,
la relación núcleo/citoplasma (N/C) y el número orgánulos intracelulares
granulares. Algunos marcadores moleculares permiten diferenciar entre hemocitos
granulares y hemocitos semigranulares, entre ellos,
altos niveles de expresión de superóxido dismutasa (SOD) se asocian a los
hemocitos granulares y la presencia del inhibidor de dos dominios de la
proteinasa de Kazal se asocia con los hemocitos semigranulares (B. Wang et al., 2008; Wu et al., 2008). Recientemente, Sun y colaboradores identificaron la expresión de
determinados genes relacionados con el sistema inmune en cada subpoblación,
entre ellos los genes relacionadas a la expresión de crustinas,
beta-tubulinas y arrestinas (Sun et al., 2020).
Sin embargo, no fue hasta 2021 que con las
técnicas de marcaje molecular y caracterización por la plataforma custom-built Drop-seq
se obtuvo una clasificación precisa de los hemocitos, identificándose 9
subpoblaciones (nombradas desde Hem1-Hem9, a través de la tecnología single-cell mRNA sequencing (scRNA-seq). Koiwai y
colaboradores (2021) sugieren funciones para cada subpoblación, y genes claves
en la diferenciación de las subpoblaciones. Los autores describen 4
subpoblaciones adultas (Hem9, Hem8, Hem7 y Hem5) identificadas e incluidas
todas dentro de la anterior categoría morfológica de granulocitos. (Koiwai et al., 2021).
Los hemocitos se originan en el
tejido hematopoyético del cefalotórax de los camarones. Se conoce que el número
de hemocitos varía con el ciclo de muda (Liu y
Chen, 2004). Durante las infecciones la
cantidad de hemocitos circulantes en la hemolinfa disminuye drásticamente
debido a que migran a ciertos compartimentos en los tejidos, principalmente a
los lugares de infección, donde se diferencian y no pueden luego ser
reconocidos como hemocitos libres circulantes. Los hemocitos se encuentran en
altas concentraciones en las branquias y el tracto digestivo, donde la
interacción con el medio externo es alta y la protección inmunológica muy
importante (Burge et al., 2007; Lamela et al., 2005).
Fagocitosis
Los fagocitos son los hemocitos que
tienen la capacidad de reconocer y destruir mediante el proceso de fagocitosis
una gran variedad de microorganismos y partículas tales como bacterias, esporas
y células envejecidas propias del organismo. Durante este proceso se origina el
fagolisosoma, y en él se liberan sustancias líticas como lisozimas, elastasas,
peroxidasas, óxido nítrico (NO) y especies reactivas del oxígeno (ROS) (Mydlarz et al., 2006).
Los fagocitos de crustáceos se pueden
encontrar en la hemolinfa o sobre la superficie de las arteriolas del
hepatopáncreas y en las branquias (Iwanaga y Lee, 2005). Entre las especies de
invertebrados, las capacidades fagocíticas varían en dependencia del tipo de
hemocito, así como del patógeno a fagocitar. Frente a bacterias como E. coli los hemocitos granulares y los hemocitos semigranulares mostraron una mayor capacidad fagocítica,
mientras que frente a virus como WSSV los hemocitos semigranulares
mostraron una mayor capacidad fagocítica en C. quadricarinatus
(Fang Li et al., 2018). Esta diversidad apunta a sugerir sobre la diversidad
evolutiva dentro de los hemocitos de los crustáceos (Liu et al., 2020) y a la necesidad de
profundizar en parámetros moleculares frente a los morfológicos para distinguir
entre las subpoblaciones de hemocitos.
Los receptores en la superficie de
los hemocitos, como lectinas, receptores scavenger
(SR), proteínas con dominios de inmunoglobulinas y proteínas con dominios
de fibrinógenos intervienen en la fagocitosis en la lucha contra patógenos como
mediadores del reconocimiento y fagocitosis de patógenos ( Wang y Wang, 2013). Aparte de las CTL descritas en la
respuesta humoral, en la respuesta celular también intervienen otras lectinas
las LTL y galectinas como importantes opsoninas que
promueven la fagocitosis contra bacterias y virus en crustáceos.(Hou et al., 2015). Los SR generalmente median la fagocitosis de patógenos no opsónicos mediante el reconocimiento de PAMP, incluidos LPS
y ácido lipoteicoico (LTA) (Liu et al., 2020). El otro tipo de receptor
identificado como mediador de la fagocitosis en crustáceos son los FREP
(proteínas con dominios de fibrinógeno). Estas moléculas pertenecen al grupo de
los PRRs se unen a LPS y a peptidoglicano (Sun et al., 2014).
Después del recubrimiento con
opsonina y el reconocimiento de los patógenos por los receptores fagocíticos
relacionados, se desencadenará una serie de eventos de señalización para
iniciar la fagocitosis y darán como resultado la remodelación del citoesqueleto
de actina para producir pseudópodos de membrana para internalizar el patógeno
para formar fagosomas (Pauwels et al., 2017). Luego, los fagosomas se fusionan
gradualmente con los endosomas tempranos y tardíos y
finalmente se fusionan con el lisosoma para generar fagolisosomas. La mejor
entendida de las rutas de señalización se encuentra descrito en las lectinas
tipo C en crustáceos a través de RhoA, Rock2 y
Arp2/3. Sugiriendo a Ran/miosina y Rab6 como posibles
intermediarios de los restantes receptores de hemocitos (Liu et al., 2020).
Encapsulación
La encapsulación es un proceso
multicelular que tiene como objetivo la eliminación de partículas foráneas y
agentes patógenos que no pueden ser destruidos por los mecanismos humorales.
Este proceso de eliminación impide la movilidad y el crecimiento de los mismos
en la hemolinfa (Bouallegui, 2021).
A través del análisis histoquímico se
demostró que aquellos hemocitos que participan en los procesos de encapsulación
presentan glicoproteínas y mucopolisacáridos ácidos o neutros. La destrucción
de los organismos encapsulados ocurre de dos formas: una por la disminución de
la concentración de oxígeno (hipoxia) y la acción de las hidrolasas, y segundo
por la actividad tóxica de las quinonas y otras especies bioactivas que liberan
los propios hemocitos (Vazquez et al., 2009).
Especies
reactivas del oxígeno (ROS)
Diversas investigaciones realizadas
acerca del sistema inmune de los crustáceos se basan en la comprensión de las
funciones de los hemocitos en la capacidad de generar una respuesta oxidativa
como son las ROS y el Óxido nítrico (NO) (Shimizu et al., 2006). Varias ROS como radical hidroxilo (*OH),
peróxido de hidrógeno (H2O2) y anión superóxido (O-)
se producen durante la fagocitosis (Munoz et al., 2000). Tras el contacto con un patógeno
los hemocitos activan el sistema de la NADPH oxidasa a través del cual se
generan las ROS, que en combinación con las hipohalidas
y las halidaminas, generadas por las peroxidasas,
ejercen un efecto citotóxico (Roch, 1999).
La producción de ROS, proceso también
conocido como “estallido respiratorio”, juega un papel importante en la
actividad microbicida (Campa-Córdova et al., 2005). Al imnunoestimular
camarones P. monodon, P. vannamei,
L. stylirostris y langostino M. rosenbregii con LPS y 1,3 (S-glucanos, aumentaron la
fagocitosis y la producción de ROS (Soria et al., 2006). Por otra parte, las defensas
enzimáticas antioxidantes incluyen ascorbato de peroxidasa, glutatión
reductasa, catalasas y peroxidasas, las cuales eliminan eficientemente el H2O2.
El sistema antioxidante se utiliza frecuentemente como indicador potencial de
estrés oxidativo en organismos marinos (Campa-Córdova et al., 2005). Descubrimientos relacionados con la
actividad celular de la SOD demuestran que esta juega un importante papel como
modulador de la respuesta inmune (Matsuda et al., 2003). Esta distribución está
estrechamente relacionada con la función antioxidante y los lugares donde
ocurre en mayor medida el estallido respiratorio, lo que confirma su papel en
la prevención y eliminación del daño oxidativo (Wang et al., 2007).
Peroxidasas
La actividad peroxidasa está
estrechamente relacionada con la generación y eliminación de las ROS generadas
durante el metabolismo oxidativo de las mitocondrias y durante la fagocitosis
de partículas extrañas y la actividad citotóxica contra tipos celulares
foráneos que invaden el organismo; por lo que se le confiere además función
inmunitaria (Kallaya Sritunyalucksana y Söderhäll, 2000). En el camarón P. schmitti se reportaron valores de actividad enzimática
peroxidasa superiores en el interior de los hemocitos con respecto a los
encontrados en la hemolinfa (Sritunyalucksana et al., 2001). La peroxinectina,
proteína descrita anteriormente, posee un dominio funcional peroxidasa, por lo
que la actividad peroxidasa incluye y está estrechamente asociada a la
actividad peroxinectina (Jiravanichpaisal et al., 2006).
Lisozimas
Las lisozimas se incluyen dentro de
la familia de los péptidos antibacterianos sobre la base de su bajo peso
molecular y su poderoso efecto bacteriostático que es además inespecífico.
Ejercen su función por la hidrólisis de los enlaces glucosídicos que están
vinculados con la pared celular bacteriana (Sotelo-Mundo et al., 2003). Estas proteínas se sintetizan
específicamente en hemocitos, principalmente los granulares. Además, están bien
caracterizadas en los camarones Peneidos, donde
tienen actividad lítica contra un amplio número de especies de bacterias Gram
negativas y Gram positivas, entre ellas las patogénicas Vibrio spp. (De-La-Re-Vega et al., 2006). Cuando los hemocitos son reclutados
rápidamente a los sitios de infección, descargan las lisozimas junto al resto
de los efectores inmunológicos como péptidos antimicrobianos,
transglutaminasas, entre otros (Burge et al., 2007).
Sistema pro-fenoloxidasa (proPO)
El sistema proPO
es una compleja cascada enzimática que juega un papel central en el sistema
inmune de los crustáceos (Rodrıguez y Le Moullac, 2000). En la cascada la Enzima Activadora
de la proPO (PPAE)procesa al zimógeno y rinde la
enzima activa PO. La PO es una proteasa de tipo metalo,
dependiente de Cu, que cataliza múltiples reacciones: producción de quinonas,
fenoles orto-hidroxilados, L-DOPA, L-DOPA quinona y melanina. La PO de diversos
crustáceos cataliza reacciones tipo tirosinasas como: hidroxilación de monofenoles y oxidación de o-difenoles
a quinonas; y no son proteínas integrales de membranas de un organelo
específico (Lamela et al., 2005; Vazquez et al.,
2009). El resultado final de todas
las reacciones es la formación de metabolitos tóxicos y con actividad
antimicrobiana. Las quinonas y fenoles están involucrados en la obtención de
varios metabolitos citotóxicos como superóxidos y radicales hidroxilos, así
como en el entrecruzamiento covalente de moléculas cercanas para formar la
melanina en los sitios afectados y alrededor de los organismos invasores (Charoensapsri et al., 2009). La disminución de PO está
estrechamente relacionada con un estado de inmunodepresión, sin embargo, en
condiciones fisiológicas esta enzima se incrementa ante infecciones provocadas
por virus y bacterias (Lamela et al., 2005). La actividad PO constituye un
indicador que se toma como referencia para analizar el estado inmunológico de
los crustáceos (R. Wang et al., 2001).
Respuesta
inmune entrenada
Por varios años de investigación se pensó que el
sistema inmune de los crustáceos carece de cualquier forma de memoria
inmunológica análoga a la de los vertebrados. Sin embargo, estudios detallados
sobre el sistema inmunológico de crustáceos e insectos demuestran que existe
una forma simplificada de memoria inmunológica, la respuesta entrenada inmune (Amatul-Samahah et al., 2020) proteínas virales recombinantes (Vaseeharan et al., 2006) y bacterias inactivadas (Vinay et al., 2019). Entre los posibles mecanismos de
esta respuesta se encuentran los relacionados con la epigenética y los
receptores DSCAM (Roy et al., 2020).
Moléculas
de adhesión celular de Síndrome de Down (Dscam)
Aun cuando en invertebrados no se
reconocen moléculas homólogas a los anticuerpos de vertebrados, miembros
también de la familia de las inmunoglobulinas, como las moléculas de adhesión
celular del síndrome de Down (Dscams), muestran
muchas propiedades de reconocimiento específico similar. Los anticuerpos y las Dscams
son proteínas de elevado peso molecular, aproximadamente de 180 a 220 kDa, con regiones hipervariables, originadas por mecanismos
de splicing alternativo (Wenshi Li et al., 2017). Igual que muchos anticuerpos, las Dscams
poseen dos formas de presentación, una soluble y una con dominio integral de
membrana (Ng y Kurtz, 2020).
Las regiones hipervariables de las moléculas
se encuentran en regiones extracelulares, donde presentan dominios de
inmunoglobulinas Ig2, Ig3 e Ig7. A través de las regiones hipervariables, se
desarrolla el reconocimiento específico de patógenos. También, de manera
similar a los anticuerpos, los Dscams solubles en la
hemolinfa funcionan como agentes opsonisantes,
capaces de atraer y potenciar la capacidad fagocítica de los hemocitos (Weiwei Li y Wang, 2020). Existen más de 8000 isoformas únicas de Dscam en P. vannamei con
posible capacidad para reconocer un amplio rango de patógenos específicos (Liu et al., 2020). La determinación completa de la
estructura del gen Dscam en P. monodon
se demostró que el splicing alternativo puede
generar, en teoría, 21 000 000 de isoformas diferentes de Dscam.
Por otra parte, también se demostró la existencia de 384 isoformas de la región
intracelular de Dscam, con motivos altamente
conservados, que participan en la señalización para la expresión de varios
péptidos antimicrobianos (Li et al., 2019).
La persistencia y aumento de las Dscams requiere de una base celular que permita la síntesis
específica de las Dscam y que se autoperpetúe en el
tiempo. Y, además, que conlleve a un mecanismo similar a la expansión clonal de
los linfocitos en los vertebrados. Los estudios sobre esta base celular
estudios hasta el día son insuficientes, de allí que el mecanismo por el cual
acontece el desarrollo de la memoria inmunológica de invertebrados, a través de
Dscam, permanece siendo meras especulaciones (Low y Chong, 2020).
Epigenética
e inmunidad transgeneracional
La Epigenética se refiere a
modificaciones no genéticas en la expresión y función de los genes, sin cambios
en la secuencia de ADN. Esto incluye la remodelación de la cromatina a través
de varios mecanismos como la metilación de ADN/ARN, modificaciones de histonas,
ncRNA, RNAi y muchos otros (Berger et al., 2009). Más reciente, las
modificaciones epigenéticas se consideran como uno de los mecanismos posibles
detrás de la inmunidad entrenada en camarones (Roy et al., 2020). La inmunidad
transgeneracional (Trans-generational immunity priming, TGIP) es
definida como la inmunidad transferida de progenitores a la progenie, jugando
un rol vital en la protección de las larvas en los estadios tempranos de la
vida de la progenie (Wang et al., 2015).
Entre
los estudios desarrollados en este tipo de inmunidad se encuentran los
desarrollados en Daphnia magna (Little et al., 2003) en moluscos (Wang et al., 2015) y en insectos (Dhinaut et al., 2018).
En estudios desarrollados en Artemia como organismo modelo para camarones, se
demostró la transferencia de inmunidad a Vibrio campbellii,
de los progenitores a la descendencia (Norouzitallab et al., 2015, 2016). Por otra parte, (Roy et al., 2019), con Artemia
también demostraron que la exposición de moléculas inductoras de choque térmico
protegió a la subsecuentes tres generaciones contra Vibrio campbellii y V. parahaemolyticus.
Sin embargo, aunque la epigenética podría un jugar un rol significante en
la memoria inmune en camarones, se necesita un mayor estudio para revelar los
mecanismos moleculares detrás de este fenómeno (Roy et al., 2020).
CONCLUSIONES
Con el desarrollo de nuevas
tecnologías de procesamiento de muestras y la inclusión de información en bases
de datos, la comprensión del sistema inmune del camarón, logra grandes avances
en cuestión de pocos años. Tecnologías como Single-cell
RNA seq por Drop seq, para el análisis de parámetros inmunológicos
celulares y la utilización de programas bioinformáticos para análisis de
grandes cantidades de datos para la identificación, caracterización y
modelación de nuevas moléculas aumentan la disponibilidad de la información.
Sin embargo, concluimos sobre el avance en la comprensión sobre la complejidad
que muestra el sistema inmune del camarón, y como este fue subvalorado en
revisiones anteriores.
Hoy dada la gran cantidad de
investigaciones que se desarrollan, en temas de inmunología avanzada aplicados
en parámetros inmunológicos del camarón, podemos confirmar que la comunidad
científica especializada en acuicultura, sigue la vertiente de profundización
sobre los posibles mecanismos que median la respuesta entrenada, moléculas
inmunoestimulantes propias de camarón (como citocinas) y el mecanismo que
potencia en el reconocimiento de ácidos nucleicos virales. Estos estudios
contribuirán considerablemente en la forma que se desarrolla el cultivo del
camarón, y parece ser prometedores como solución ante las crecientes afecciones
que surgen en el cultivo intensivo del camarón.
Destacamos que la mayoría de la
información presente se encuentra informada en condiciones controladas, y que
sería útil el desarrollo de investigaciones en condiciones de cultivo, con
vistas al entendimiento de cómo se afecta la respuesta inmune y las principales
deficiencias de la misma. A pesar de que existe mucha bibliografía sobre el
sistema inmune del camarón, comparado con otros invertebrados, la mayoría de
los mecanismos de la respuesta inmune quedan por dilucidar. De allí, que, con
los avances en las técnicas de análisis de secuencia y marcadores de expresión,
y otras puedan contribuir a un mejor entendimiento del sistema inmune de
camarones peneidos y el surgimiento de nuevas
técnicas de cultivo que contribuyan a incrementar de manera sostenible a
producción de camarón frente a las pandemias virales que afectan al mundo
hoy.
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Contribución
de los autores
Concepción y diseño de la investigación: LDMR, GEL, OCF;
redacción del artículo: LDMR, GEL, OCF.
Conflicto
de intereses
Los autores declaran que no existen
conflicto de intereses.
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, Georgina Espinosa López **%202022.%20Sistema%20inmune%20de%20camarones%20peneidos%20de%20cultivo_archivos/image007.jpg){kind=small}
, Olimpia Carrillo Farnés **