RESUMEN
Antecedentes: La fasciolosis es una enfermedad parasitaria que afecta no solo al ganado bovino y ovino sino también
al humano, presenta distribución global, con mayor incidencia en zonas
tropicales y subtropicales. Objetivo. realizar una revisión
acerca de Fasciola hepatica,
valoración del contexto nacional y mundial, ciclo biológico, patogenia, signos clínicos, control y prevención,
epidemiología, efecto zoonótico, estacionalidad y efectos económicos que genera
su presentación en las explotaciones ganaderas.
Desarrollo: Las evidencias obtenidas como resultado del proceso investigativo han
determinado la inclusión del parásito dentro del grupo de las enfermedades
emergentes. Fasciola sp.
además de ser una de las principales causas de decomiso del hígado en los
mataderos, implica otros daños asociados a la infección: disminución de la
producción de carne, leche o lana y peso corporal, infertilidad, disminución
del crecimiento, retraso reproductivo, abortos y pérdida de resistencia a otras
enfermedades. Los costos aumentan, debido a los tratamientos antihelmínticos, así
como a infecciones bacterianas secundarias frecuentes, que pueden llevar a la
muerte de animales.
Conclusión: Las pérdidas económicas que ocurren por el decomiso
de hígados afectados por F. hepatica
son relevantes y dependen de la interacción entre los aspectos fisiopatológicos
de la enfermedad y los ambientales (factores climatológicos y geográficos) que
determinan la presencia de hospederos intermediarios y el parásito en el
ambiente.
Palabras clave: decomisos,
F. hepatica, infestación,
trematodo (Fuente: DeCS)
INTRODUCCIÓN
F. hepatica es un trematodo de importancia
mundial y causa enfermedades en múltiples especies de mamíferos, en la mayoría
de los países desarrollados. Se afirma que la fasciolosis provoca pérdidas
económicas a la industria ganadera del Reino Unido de £ 23 millones al año, una
cifra que sigue siendo una estimación, ya que el verdadero efecto en la
producción no está definido, debido a que no solo ocasiona pérdidas por
decomiso de hígados en mataderos, sino también por la reducción en la ganancia
diaria de peso por la mala conversión alimentaria y disminuye la producción de
leche y lana en los animales afectados con este parásito (Palacio et al., 2017).
Los ovinos y bovinos son los hospederos principales
para la fasciolosis en el mundo, diversos estudios demuestran prevalencias
superiores a 80% en estos rumiantes (Valderrama, 2016; Carmona y Tort, 2017). Prevalencias menores se han demostrado en
camélidos, equinos, porcinos y cobayos. El parásito y sus hospederos intermediarios, (caracoles
de la familia Lymnaeidae)
se adaptan a una amplia gama de diferentes ambientes (Espinoza,
Terashima, Herrera-Velit y
Marcos, 2010; Flores et al., 2014).
Las infecciones por F. hepatica se consideran como una de
las causas más importantes de reducción en la producción de leche, crecimiento
y tasas de fertilidad en el ganado; además, ocasiona considerables pérdidas
económicas generadas por el decomiso de hígado en mataderos por lo que tiene
considerables impactos negativos en los animales, que a menudo es difícil
cuantificar (Palacio et al., 2017).
El desarrollo de una
estrategia efectiva para el control integrado de la Fasciolosis, requiere de un
profundo conocimiento de su epidemiología, la cual está relacionada al estudio
de la ecología y la dinámica poblacional del hospedero intermediario y su
relación con los factores ambientales (Giménez, Núñez, Chamorro y Alarcón,
2014).
En Cuba es una enfermedad
enzoótica de la masa ganadera y es considerada como la enfermedad zoonótica de
mayor importancia económica que afecta principalmente al ganado vacuno y ovino
tanto en sectores estatales como particulares (Palacio et al., 2019).
Objetivo: realizar una revisión
acerca de Fasciola hepatica,
valoración del contexto nacional y mundial, ciclo biológico, patogenia, signos clínicos, control y prevención,
epidemiología, efecto zoonótico, estacionalidad y efectos económicos que genera
su presentación en las explotaciones ganaderas.
DESARROLLO
Valoración del contexto local,
nacional y mundial
La
Fasciolosis es una enfermedad distribuida en el mundo, se encuentra presente en
todas aquellas regiones en donde la temperatura y la humedad sean adecuadas
para el crecimiento, y desarrollo de caracoles de agua dulce pulmonados, que
servirán como hospederos intermediarios del parasito. Se requieren temperaturas
>10oC para que el desarrollo de los caracoles, miracidios y cercarias pueda realizarse (Palacio et al.,
2017).
Es de
origen eurasiático, se extendió con los europeos a América del Norte, Centro
América y Sudamérica, así como a Australia, Tasmania, Nueva Zelanda y Sudáfrica. La extensión desde Eurasia de Fasciola hepatica es reciente. La gran
uniformidad genética de las Fasciolas halladas en puntos geográficamente alejados, como
Valdivia en Chile o León en España, demuestra el origen común y reciente de la
colonización de parásito y hospedadores por toda América. Otro tanto puede
suceder entre los aislamientos genéticos del Reino Unido y los hallados en
Australia (Selemetas, 2015).
A
pesar de la demostrada difusión de Fasciola
hepatica desde Europa con el colonialismo de los siglos XV al XIX, aún se
sabe poco de la situación clonal de esta especie. Hay indicios evidentes de
comportamiento diferenciado entre aislamientos dentro de Europa, y las
características reproductivas (hermafroditismo, posible autofecundación y
ampliación reproductiva embrionaria) que propician la formación de clones. Por
otra parte, y en sentido contrario, existen híbridos experimentalmente
demostrados en las áreas donde Fasciola
hepatica y Fasciola gigantica se
solapan, como ocurre en Corea (Bosco, Rinaldi y Musella, 2015).
En
Europa templada, el hospedador principal es L. truncatula,
el mismo que fue acarreado por los colonos españoles hasta las mesetas altas de
Los Andes y otras partes de Iberoamérica (Alison, Matthew, Pinchbeck y Williams, 2015).
En
una investigación paleoparasitológica realizada en el
Valle Saale-Unistrut, de Alemania, se demostró la
presencia de huevos de F. hepatica en un esqueleto humano prehistórico y
en los restos de un bovino de 3,000 años a.C.; por tanto, la trematodiasis era ya endémica en el Viejo Mundo, desde
tiempo inmemorial (Pérez, 2007).
En México se encuentra
infestando al ganado vacuno, con valores que van desde 5 al
40% y en situaciones particulares, como en algunos ranchos, el 100% de las
reses están infestadas. Se localiza en todos los Estados de la República Mexicana
(Xiang, Hongyu, Jianhua y Hongbin, 2017).
En estudios realizados en Cuba en los
años 1968-1971 entre el
total de hígados decomisados por los daños de F.
hepatica y las pérdidas calculadas de
carne, este parásito provocó pérdidas por un valor
de 4 388 210,20 USD (Pascual-Linaza, Pfeiffer y Sanz, 2014). Este país posee condiciones que promueven el desarrollo de esta
parasitosis, tales como: la presencia de animales
susceptibles; infección en cualquier período climático, aunque con mayor
frecuencia en época de lluvia; aguas contaminadas con metacercarias; métodos
inapropiados en la eliminación de las excretas; existencia de moluscos
intermediarios y en ocasiones prácticas agropecuarias y zootécnicas inadecuadas
(Rigoberto, 2012).
Fasciolosis
Es una enfermedad parasitaria producida por la
presencia del trematodo Fasciola hepatica
localizado en el parénquima hepático y conductos biliares de animales
productivos y el hombre; ocasionando trastornos digestivos y de la nutrición (Brito, 2010).
También
se le conoce como Distomatosis hepatica,
palomilla o conchuela del hígado picado, hígado podrido, mal de botella, duela
del hígado (Dupuy et al., 2013).
Clasificación Taxonómica de la Fasciola
hepatica
|
Dominio
|
Eukarya
|
|
Reino
|
Metazoa
|
|
Phyllum
|
Plathyhelminthes
|
|
Clase
|
Trematoda
|
|
Orden
|
Prosostomata
|
|
Superfamilia
|
Echinostomatoidea
|
|
Familia
|
Fasciolidae
|
|
Género
|
Fasciola
|
|
Especie
|
Hepatica
|
Morfología
Los
adultos de F. hepatica tienen un
cuerpo aplanado en forma de hoja, de unos 30 mm de largo y 15 mm de ancho. Son
de color gris-rosado a parduzco. El
aparato digestivo es incompleto, formado por una cavidad bucal pequeña que se
continúa por una faringe, esófago que se bifurca formando dos ramas laterales,
las cuales se dirigen hacia la porción posterior del cuerpo del gusano, para
terminar en ciegos intestinales (Yatswako y Alhaji,
2017).
Es hermafrodita y de útero corto. Los
diversos componentes del huevo se juntan en el segmento proximal del útero; las
células vitelinas son abundantes, en forma de racimos de uvas y distribuidas
por todas las porciones laterales; de ellas se desprenden gránulos vitelógenos que contienen proliferol
y proteínas (Yatswako y Alhaji,
2017).
El
ootipo se distingue hacia el final del primer tercio de su cuerpo y a su
derecha visto por la cara ventral, se sitúa un ovario arborescente, en tanto
que los testículos, muy ramificados ocupan toda la zona central de los dos
tercios posteriores; sus dos conductos eferentes se reúnen para desembocar en
una bolsa del cirro muy desarrollada (Hajimohammadi, Oryan,
Zohourtabar y Ardian, 2014).
Los
huevos son compactos (sin cámara de aire), operculados. Miden de 130 a 150
micras de longitud por 60 a 90 micras de ancho; tienen opérculo, son de color
amarillento, la cubierta formada por esclerotina (proliferol y proteínas); los mismos que al ser eliminados
con las heces no son maduros, ésta maduración se realiza en el agua a los 9 a
15 días a temperatura de 22 a 25ºC (Giménez,
Núñez, Chamorro y Alarcón, 2014).
El miracidio tiene una forma parecida a la del adulto, con una
papila cónica en la parte proximal; su cuerpo está cubierto de cilios de gran
movilidad y mide 128 por 25 um. El esporoquiste tiene forma oval, alargada, o a veces
semiesférica, con un extremo redondo y otro cónico y mide 550 um. Las redia miden de 1 a 3 mm
de largo, presentan masas germinales en distintos grados de desarrollo. Las
cercarías tienen una porción anterior, o cabeza redondeada en reposo y alargada
en actividad. Se continúa con una cola que le da gran movilidad, mide 270 a 340
um de largo por 270 de ancho y la cola 700 um (Hajimohammadi, Oryan,
Zohourtabar y Ardian, 2014).
Ciclo biológico
El ciclo biológico de este parásito necesita
de dos hospedadores: uno definitivo, que son los animales herbívoros y el
hombre, y un hospedador intermediario, los caracoles de agua dulce del género Lymnaea (Silva, Freitas, Dutra y Molento, 2016).
Los
huevos abandonan al hospedador definitivo a través de la materia fecal, de los
mismos eclosionan unas larvas ciliadas denominadas miracidio,
encargados de penetrar en el huésped intermediario, en el interior del caracol
que se transforman en esporocistos luego en redias hasta convertirse en cercarias. Las cercarias, al
abandonar al caracol se enquistan en plantas acuáticas convirtiéndose en
metacercarias que al ser ingeridas en el pasto por el ganado atraviesan la
pared intestinal y entran en la cavidad abdominal hasta llegar al hígado para
introducirse en los conductos biliares donde completan su desarrollo a adultos.
Cada parásito adulto puede llegar a producir 20.000 huevos por día, los mismos
comienzan a reproducirse hasta abandonar al hospedador y cerrar el ciclo (Pascual-Linaza, Pfeiffer y
Sanz, 2014).
El clima tiene un impacto en las
etapas de vida libre del parásito y su huésped intermediario: G. cubensis,
con interacciones entre la precipitación y la temperatura que tienen una mayor
influencia en la efectividad de la transmisión (Giménez,
Núñez, Chamorro y Alarcón, 2014). Estas condiciones son favorables para
la sobrevivencia y multiplicación del hospedador intermediario (Galba cubensis y Pseudosuccinea columella) y
la trasmisión del parásito. La prevalencia e impacto económico de la
fasciolosis, están relacionados con los factores climáticos y alimenticios de
los animales que favorecen la persistencia del ciclo biológico del helminto
(Bosco, Rinaldi y Musella, 2015; Vázquez, Sánchez,
Alba y Pointier, 2015).
Huésped
intermediario
El
huésped intermediario de F. hepatica
es un caracol anfibio del género Limnea,
se encuentran en lugares húmedos como canales de riego, zanjas, aguas poco
profundas y no estancadas, ofrecen condiciones suficientes para el desarrollo
de los caracoles y permiten así la infección de los pastos llegando a ser muy
prolíficos (Brito, 2010).
Se
han descrito hasta el momento dos especies pertenecientes a esta familia y
aunque antiguamente se reconocía solo el género Lymnaea,
hoy cada una de ellas pertenece a géneros distintos. Es un grupo caracterizado
por tener la concha dextrógira y elongada con las vueltas convexas. Pueden
existir dentro de una amplia variedad de hábitat y logran alcanzar poblaciones
abundantes cuando las condiciones son favorables (Vázquez,
Sánchez, Alba y Pointier, 2015).
En los
hospederos intermediarios se producen estadios larvarios sucesivos que finalmente
culminan con la liberación de las cercarías que nadan libremente hasta alcanzar
plantas acuáticas, cortezas de árboles y otras superficies lisas o quedar
suspendidas en aguas poco profundas donde pierden su cola y se transforman en
metacercarias (blanquecinas, redondeadas y cubiertas de pared gruesa) que
constituyen la forma infectante de la parasitosis (Bosco,
Rinaldi y Musella, 2015).
Cuando los
mamíferos, consumen plantas contaminadas y/o aguas infectadas con
metacercarias, esos estadios larvarios llegan al duodeno atraviesa la pared
intestinal, para más tarde llegar al parénquima hepático y luego a las vías
biliares donde quedan definitivamente y alcanzan la madurez en un período
aproximado de tres meses. Luego de madurar se inicia la producción de huevos y
se inicia el ciclo (Palacio et al., 2019).
El ciclo de vida de Fasciola incluye un caracol huésped intermedio y un
huésped definitivo con biología reproductiva compleja, lo que resulta en un
alto flujo de genes y variabilidad genética dentro de Fasciola spp. Poblaciones
(Cwiklinski et al., 2015). Los
estudios han demostrado que múltiples especies de caracoles Lymnaeid pueden ser
susceptibles a Fasciola y esto también puede contribuir a la posible
subestructuración de la población, así como al desarrollo de distintos grupos
genéticos entre diferentes localidades geográficas (Vilas, Vázquez-Prieto y
Paniagua, 2012; Beesley et al.,
2017).
Patogenia
El
daño mayor lo causan las duelas jóvenes durante su migración a través del
tejido hepático y al penetrar en los conductos hepáticos. Este proceso destruye
los tejidos del hígado y causa hemorragias. Las espinas irritan adicionalmente
el tejido que reacciona inflamándose, lo que provoca fibrosis y muerte celular.
Los hígados afectados se vuelven voluminosos y quebradizos. Algunas duelas
pueden acabar encapsuladas por los tejidos y formar quistes del tamaño de una
nuez. También se ven dañados los conductos biliares: se dilatan e inflaman y
pueden desarrollar incrustaciones (calcificación). Así mismo pueden ocurrir
infecciones bacterianas secundarias. Además, producen sustancias tóxicas que
afectan negativamente al funcionamiento normal del hígado (Beesley, Williams, Paterson y Hodgkinson, 2004).
Cuando
las formas juveniles del parásito son liberadas en el duodeno y yeyuno del
huésped, no producen lesiones significativas al emigrar a través de la pared
del intestino a la cavidad peritoneal, pero sí provocan importante eosinofilia.
En el peritoneo se encuentran focos necróticos y fibrosos y debido a la
migración de las larvas, se pueden producir focos ectópicos pudiendo
encontrarse parásitos en vasos sanguíneos pulmonares y en ventrículos
cerebrales (López, 2014; Beesley, Williams, Paterson y Hodgkinson, 2017).
Al
perforar la cápsula de Glisson, hay infiltrado leucocitario
y al penetrar al parénquima hepático se presenta necrosis debido al traumatismo
provocado por el parásito. En los conductos biliares, las formas juveniles del
parásito producen reacción inflamatoria crónica, de tal manera que el proceso
patológico dependerá del número de parásitos existentes (Beesley, Williams, Paterson y Hodgkinson,
2017).
En los conductos biliares, el
traumatismo producido por los parásitos adultos en su mucosa provoca la
aparición de una colangitis hiperplásica. La mucosa de dichos conductos se
engrosa y está hiperplásica por lo que se hace permeable y permite el paso de
proteínas plasmáticas a los conductos biliares, lo que da lugar a la
hipoalbuminemia tan característica de la Fasciolosis crónica (Fthenakis, Mavrogianni, Gallidis y
Papadopoulos, 2015).
Como
resultado de la hipertrofia epitelial y de la fibrosis de la pared, los
conductos biliares se engrosan y pueden llegar a alcanzar un diámetro de hasta
3 cm. Entre la 10ª y 20ª semana después de la infección se forman depósitos de
calcio en su pared. La luz de los conductos biliares presenta dilataciones en
algunas zonas y en otras está estrechada. El epitelio biliar puede presentar
úlceras y hemorragias (Vázquez, Gutiérrez y
Sánchez, 2010).
Signos clínicos
Desde
el punto de vista clínico, se presentan dos fases, la inicial y la de estado.
La primera corresponde a la migración parasitaria y se presentan fiebre elevada
irregular, dolor en hipocondrio derecho de intensidad variable, hepatomegalia
debida a la congestión e inflamación del parénquima hepático e ictericia de
duración fugaz. La biometría hemática se altera, detectándose leucocitosis con
eosinofilia hasta del 80%; en ocasiones hay hiperganmaglobulinemia
y las pruebas de funcionamiento hepático también se encuentran alteradas. En la
fase de estado la presencia de los parásitos adultos en los conductos biliares
produce sintomatología de tubo digestivo consistente en dispepsia de origen
biliar, flatulencia, náusea, vómito, constipación alternada con periodos de
diarrea. Se puede presentar también ictericia transitoria de tipo obstructivo,
hepatomegalia, fiebre y malestar general. La eosinofilia desciende
paulatinamente hasta alcanzar casi la normalidad (González, Pérez y Brito, 2007).
Así,
se pueden describir fundamentalmente dos tipos de cuadros clínicos:
1.
Fasciolosis aguda: es aquella que se produce por el consumo de gran
cantidad de metacercarias, en un corto periodo de tiempo. La migración masiva
de Fasciolas
juveniles a través del parénquima provoca una hepatitis traumática con
destrucción celular, hemorragias, anemia y muerte en casos graves. Los estadios
más patógenos son los de 6 a 8 semanas, ya que ellos son los responsables de la
gran destrucción del parénquima hepático y debido a ella de la abundante
hemorragia (Walsh
et al., 2008).
Escalona (2012) informó que este
cuadro se produce fundamentalmente en la especie ovina, es de curso rápido y
puede llegar a la muerte del animal aproximadamente a los 12 días después de la
aparición de los primeros síntomas. Esta forma clínica es imposible de
diagnosticar por exámenes coproparasitarios, ya que
los estadios juveniles no producen huevos (etapa prepatente
de la infección).
2.
Fasciolosis crónica: es la forma clínica menos severa, pero la más común
de esta parasitosis, y se produce por el consumo de pastos leve o moderadamente
contaminados en un periodo largo de tiempo. Esto permite que el animal
reaccione y resista la infección. Los parásitos se establecen en los
canalículos biliares produciendo un engrosamiento, fibrosis y obstrucción de
ellos (etapa patente de la infección). El su estado maduro, elimina huevos por
la bilis los que aparecerán en las heces, lo cual permite realizar el
diagnostico coprológico para los individuos que presenten un cuadro crónico (Walsh et al., 2008;
Escalona, 2012).
Esta fase es
una amenaza silente, ya que los parásitos pueden sobrevivir más de una década y
causar daño de manera asintomática o con síntomas inespecíficos, en ese
contexto, la disfunción del hígado por el daño hepático podría ser irreversible
(Espinoza, Terashima, Herrera-Velit
y Marcos, 2010).
Además, condiciona disminución de la
producción y calidad de la leche, acompañado de un evidente enflaquecimiento,
deficiente conversión alimenticia con disminución del crecimiento, pérdida de
peso, baja fertilidad y decomiso de hígados en forma parcial o total en los
rastros o mataderos, que ocasionan considerables pérdidas económicas en
rumiantes (Abunna, Asfaw, Megersa y Regassa, 2010). Esta forma
rebasa con mucho en pérdidas económicas a la forma aguda.
Control y prevención
La desparasitación del hospedador definitivo
es el principal método de profilaxis de la Fasciolosis, es importante conocer
las fases de desarrollo de F. hepatica
para desarrollar estrategias eficientes de control, es esencial el uso de
drogas eficaces contra vermes adultos y jóvenes. Existe un amplio rango de
antihelmínticos los cuales difieren en su disponibilidad, precio, eficacia y
seguridad. No obstante, como indicaron
Espinoza, Terashima, Herrera-Velit
y Marcos (2010), aunque en la actualidad existan muchos medicamentos fasciolicidas para controlar la enfermedad, el costo de los
tratamientos es una barrera para su amplio uso por los criadores de ganado en
los países en vía de desarrollo. De igual forma son necesarios los recursos
económicos para invertir en molusquicidas que
eliminen el hospedador intermediario en los biotopos.
Más que tratamientos se deben diseñar
programas de control eficientes que utilizan la información epidemiológica
local. La prevención es la clave para proteger al máximo a los animales
jóvenes, que son lo más susceptibles (Quiroz, Ibarra, Manga-González y Ochoa,
1997).
Lucha contra el hospedador
intermediario: su objetivo es la reducción o la eliminación de las poblaciones
de limnaeidos, lo cual puede lograrse mediante medios
ecológicos que modifiquen las condiciones del biotopo del caracol, medios
químicos y lucha biológica (Wong et al.,
2010).
·
Medios ecológicos (Hajimohammadi, Oryan, Zohourtabar y Ardian, 2014):
a) Drenaje de las zonas con
elevada capacidad para la retención de agua.
b) Supresión de la vegetación en
los bordes de caños, acequias, pozos de agua y de todos aquellos lugares que
puedan brindar refugio a los caracoles.
·
Lucha biológica (Gallego, 2006):
a) Cría y protección de aves de
hábitos acuáticos como los patos
b) Uso de moluscos depredadores
o competidores de las fuentes alimenticias, tales como Zonitoides,
Marisia
·
Medios químicos: consiste
en el uso de molusquicidas, los cuales deben reunir
las siguientes bondades: eficaces, selectivos, económicos y estables frente a
la acción de los rayos solares y materia orgánica. Entre los molusquicidas más comúnmente empleados, podemos mencionar
al Sulfato de Cobre, la Cianamida Calcica, la Tritilmorfolina o extractos de plantas como la Ambrosia
marítima, usada en el
continente africano con prometedores resultados (Wong et al., 2010).
El conocimiento de la disposición
espacial de las formas larvarias de F.
hepatica al interior de la población de moluscos, así como de la relación
existente entre la talla de dicho hospedador intermediario y la cantidad
promedio en redias y cercarias por ellos albergadas,
al igual que el conocimiento de la relación entre la talla del molusco y el
valor reproductivo correspondiente, son de gran importancia para la escogencia
del momento más apropiado para la
aplicación del molusquicida (Wong et al., 2010).
En Cuba, como en la mayoría de los
países del mundo, el control parasitario recae mayormente en el empleo de
antiparasitarios de probada eficacia. Esta estrategia se adopta debido a la
respuesta inmediata lograda por los medicamentos. En la actualidad se cuenta
con una amplia gama de productos antihelmínticos y su empleo racional pudiera
ser muy útil para lograr reducir el parasitismo interno a niveles aceptables (Palacio
et al., 2020).
Epidemiología
Dentro de los factores biológicos
favorecen la enfermedad: la alta postura de huevos, la resistencia de las metacercarias
en el ambiente, permanencia muy larga en el huésped, alto poder reproductivo de
los caracoles, Es desfavorable para la aparición de la enfermedad: la
resistencia en bovinos, corta vida del miracidio,
presencia de depredadores, resistencia relativa de los caracoles (Beesley, Williams, Paterson y Hodgkinson,
2017).
Entre los factores topográficos que
favorecen se encuentran las áreas húmedas permanentes con fuentes de agua
renovables y son desfavorables las áreas secas, aguas rápidas y aguas estancadas,
períodos secos prolongados (Quiroz, 2006).
Prepelitchi (2009) expresó que son
desfavorables las bajas temperaturas luego de condiciones buenas para el
caracol pueden retrasar la evolución de estadios juveniles que se reactivarán
en la primavera siguiente. Por lo tanto, en el periodo seco disminuye la
contaminación de los pastos.
Entre los factores humanos que
favorecen se incluyen la alta carga de animales susceptibles sobre áreas
contaminadas, falta de drenajes, falta de alambrados, mal uso de productos fasciolicidas. Son desfavorables el aislamiento de los
animales más débiles de las áreas infestadas, el buen uso estratégico de drogas
fasciolicidas, manejo con animales menos susceptibles
(Mas-Coma, Valero y Bargues, 2009).
Los aspectos epidemiológicos más
relevantes en la Fasciolosis, según Hajimohammadi, Oryan, Zohourtabar y Ardian (2014), son los siguientes:
1. La
distribución geográfica es cosmopolita. Los países más afectados son los
andinos (Bolivia, Perú, Chile y Ecuador), Caribe (Cuba), Norte de África
(Egipto), Europa Occidental (Portugal, Francia y España) y los del mar Caspio
(Irán y países vecinos). Teniendo en cuenta las limitaciones que presenta el
diagnóstico de esta parasitosis, probablemente el número de casos es mucho
mayor que el publicado.
2. El
mecanismo de transmisión consiste en el consumo de metacercarias adheridas a
diferentes plantas. La expansión de F.
hepatica desde su origen europeo a otros continentes está relacionada con
la diseminación de su principal hospedador intermediario europeo (Glaba truncatula,
sinónimo Lymnaea truncatula) a
través del comercio de ganado, de la extensión de especies de caracoles
americanos como Pseudosuccinea columella
y de la adaptación a otras especies de limneidos
autóctonos de las nuevas áreas colonizadas.
3. Ovinos
y bovinos son los principales reservorios del parásito, aunque existen animales
salvajes que en menor medida también actúan como reservorios.
Efecto zoonótico
Fasciolosis es la infección
accidental de los humanos por ¨Fasciola
hepatica¨ (F. hepatica y F. gigantica). Fue el primer trematodo
conocido (Linnaeus-1758) y puede infectar humanos en todos los continentes
(excepto la antártica). En contraste, F.
gigantica se muestra más localizada en África, Medio Oriente y Asia (Bennema et al., 2017).
Los hábitos alimentarios tan diversos
en todo el mundo desafían toda lógica, lo que tiene especial importancia para
las zoonosis parasitarias transmitidas por alimentos. Se conoce que el consumo
de berros salvajes en Cuba, Francia y otros países es causa de los numerosos
casos humanos de Fasciolosis que se registran regularmente (Mas-Coma, Valero y Bargues, 2009).
Se han notificado históricamente
brotes de F. hepatica y el país
cuenta con un sistema de vigilancia y atención que permite el correcto manejo
de la parasitosis en todos los niveles de atención del sector salud (Mucheka, Lamb, Pfukenyi y Mukaratirwa, 2015).
El primer caso de infección humana
fue notificado en Cuba en 1931 y para 1944, más de 100 nuevos casos habían sido
identificados lo que representaba alrededor del 33% de las infecciones
reconocidas para entonces a escala global. Aleixo et al. (2015) consideró esta enfermedad como una de las
más desatendidas, pese a que aproximadamente 91,1 millones de humanos habitan
en zonas de riesgo y de ellos 17 millones se encuentran infectados en la
actualidad. Conocida también como distomatosis hepatica, la entidad zoonótica es común en los animales herbívoros
y mucho menos frecuente en el humano.
Casos esporádicos de Fasciolosis
continúan siendo diagnosticados, particularmente en la región central y
occidental del país. La incidencia anual es lo suficientemente baja como para
que la parasitosis no sea considerada como un problema de salud en la isla
(Brito, 2010).
La infección humana es considerada
una zoonosis emergente por la Organización Mundial de la Salud (O.M.S.) y los
informes más recientes estiman que 17 millones de personas estarían infectadas
en el mundo (Escalona, 2012).
Estacionalidad
La ganadería cubana se ha desarrollado a partir de una base alimentaria
sustentada en los pastos. El desarrollo y la sobrevivencia de los estadios
larvales en el pasto dependen de las condiciones climáticas de la zona, entre
los que se destacan las precipitaciones, la humedad relativa y la temperatura
(Ticona, Chávez, Casas y Chavera, 2010; Mucheka,
Lamb, Pfukenyi y Mukaratirwa,
2015). En el caso de Cuba, donde existen dos períodos climáticos bien definidos
(seca y lluvia), el comportamiento de las infestaciones del pasto y de los
animales fluctúa en dependencia de dichas condiciones (Palacio et al., 2017).
La
existencia de F. hepatica está ligada
a la presencia de los caracoles del género Lymnaea,
actuando como hospedadores intermediarios.
Los moluscos viven donde hay agua dulce de corriente lenta. El potencial
biótico de los caracolillos es asombroso: un solo individuo suele producir
hasta 25,000 caracoles nuevos, en sólo tres meses, principalmente cuando la
temperatura es cercana a 22 oC, con
humedad adecuada. En épocas secas y calurosas, los caracolillos pueden estivar
(Selemetas, 2015).
Los
huevos detienen su desarrollo en los meses de sequía, eclosionando y liberando
masivamente los miracidios en los meses de septiembre
y octubre. En estos mismos meses los caracoles aumentan su población y por lo
tanto un gran número de ellos es atacado por los miracidios.
Como el ciclo dentro del caracol demora de cinco a seis semanas, se libera una
gran cantidad de cercarias entre los meses de octubre y noviembre. En Ecuador,
refiere Moscoso Andrade (2014), que en otoño e invierno no se
producen nuevas infestaciones de pastos, pero los animales no tratados
presentan en sus hígados Fasciolas adquiridas en años
o meses anteriores, las que siguen poniendo huevos, los que al salir al medio
ambiente detienen su evolución durante el invierno y eclosionan en septiembre y
octubre (Thanh, 2012).
Durante
el otoño las condiciones de humedad se hacen más favorables pudiendo existir
nuevas infestaciones de las pasturas. A partir de los meses de marzo-abril el
ciclo se va enlenteciendo paulatinamente, siendo cada vez menos eficiente en la
emisión de cercarias (Palacio et al.,
2017).
En condiciones de sequía o
frío, tanto el caracol como los estadios intermediarios, disminuyen su
actividad metabólica pudiendo sobrevivir varios meses para reaparecer cuando
las condiciones les resulten favorables. Teniendo en consideración que
temperaturas inferiores a los 10° C inhiben la actividad del caracol (Selemetas, 2015).
Por otro lado, en el verano
el aumento de temperatura que acelera el ciclo, trae aparejado un incremento de
la evapotranspiración que produce una alta mortandad de distintos estadios del
ciclo parasitario, siendo las precipitaciones y los ambientes constantemente
húmedos, los determinantes de la continuidad del ciclo y presentación de la
enfermedad (Selemetas, 2015).
En la provincia de Camagüey recientemente se desarrollaron estudios con
el empleo de regresión lineal para la validación de un ensayo inmunoenzimático (López, 2014) y con redes neuronales para
el pronóstico de la prevalencia en el matadero, a partir de las variables mes,
municipio, temperaturas (máxima, media y mínima) y promedio de lluvia,
destacando las climáticas como las más importantes y los meses como los de
menor importancia (Arteaga, 2014) lo que resulta interesante considerando el
ciclo biológico del parásito (Bennema et al., 2014; Mazeri,
2017).
Efectos
económicos
La disminución de los parámetros
productivos que genera esta parasitosis es considerable, así un animal
parasitado puede disminuir hasta un 28% su producción de carne, reduciendo
además la cantidad y calidad de leche producida (Espinoza, Terashima,
Herrera-Velit y Marcos, 2010; Wong et al., 2010).
Este parásito afecta los índices de
fertilidad en ganado vacuno, después de un tratamiento fasciolicida
el porcentaje de hembras gestantes en la primera inseminación artificial
aumenta del 38 % hasta un 66 %. Se estima que la Fasciolosis ocasiona 0,5
servicios extras por concepción y aumenta el intervalo entre partos en 20 días,
lo cual eleva los costos de alimentación, con bajas ganancias de peso y
disminuye las ganancias de las empresas pecuarias (Quiroz, 2006).
En ovinos infectados, 45 Fasciolas ocasionan una pérdida de peso de 30 gramos por
semana, con 87 a 500 trematodos la pérdida es de 130-500 gramos por semana y
con 350 causan severa pérdida de peso y muerte; con 100 Fasciolas
el efecto clínico ya es apreciable para el ganadero. Otro estudio muestra que
ovinos infectados con 10 a 35 trematodos causan un retardo del crecimiento de
2.5 kg y con 50 a 100 de 7 kg en comparación al grupo control (Quiroz, 2006).
La infección también tiene un efecto detrimental en la producción y la calidad de la leche, que
depende de la carga parasitaria, se
reporta que la producción de leche puede disminuir hasta un 14 %, aunque
se pude recuperar un 8 % después del tratamiento. En la producción lechera se
presenta una reducción del 5 % en vacas con una carga parasitaria moderada, así
como disminuye los sólidos totales en la leche, afectando su calidad y precio.
En general la producción de leche puede disminuir en un rango de 0.5 kg a 1.0
kg por día en 305 días de lactación y disminuye un promedio de 0.328 % los
sólidos totales en la leche (Espinoza, Terashima,
Herrera-Velit y Marcos, 2010; Fanke,
2017).
En términos económicos, la
fasciolosis es probablemente la infección por helmintos más importante. Se han
reportado como causante de grandes pérdidas económicas en muchas partes del
mundo debido a su incidencia en animales productivos como bovinos, ovinos,
caprinos y búfalos, con una pérdida estimada de hasta tres mil millones de
dólares al año según varios autores (Kialanda et al., 2013; Bennema et al., 2014).
En tres mataderos en Costa Rica
reportaron la prevalencia (2,33% y 2,55%) de Fasciola hepatica y las pérdidas económicas (67 438 USD) asociadas
al decomiso de hígados. Resaltándose el perjuicio económico de este trematodo a
nivel nacional y la utilidad del decomiso y registro de vísceras afectadas en
los establecimientos de sacrificio de bovinos, como herramienta diagnóstica
para la vigilancia epidemiológica, disponible para conocer sobre el estado de
esta parasitosis (Rojas y Cartín, 2016).
En investigaciones realizadas en
Nigeria durante un periodo de diez años, obtuvieron prevalencias en mataderos
municipales de Minna (32.29%), Suleja
(26.82%), Bida (30.47%), Kontagora
(35.42%) y New-Bussa (36.72%), para una prevalencia
general fue del 32,34% de animales afectados por Fasciola hepatica. Presentándose pérdidas económicas por decomiso
de hígados de hasta 766 896 USD (Yatswako y Vida,
2017).
Se han reportado prevalencias de Fasciola hepatica en bovinos
sacrificados de: 1.1-4.8% en Irán, 3.3% en Irak, 25.5% en Pakistán, 10.3% en
Brasil, 10.9% en Suiza, 5.0-8.5% en Escocia, 6,5% en Inglaterra y Gales,
3.5-26.0% en Kenia, 7.0% en Nigeria, 9% en Arabia Saudita (Nasher,
1990), 60.9% en Zambia, 24.3-90.7% en Etiopía (Sariözkan
y YalÇin, 2011) y 11% en Suiza (Schweizer,
Braun, Deplazes y Torgerson,
2005). La gran variación de prevalencia de Fasciolosis bovina en diferentes
países y regiones depende de factores tales como las condiciones climáticas,
edad y sexo del ganado, y nivel de contaminación de los pastos del hospedero
intermediario (Sariözkan y YalÇin,
2011).
En un estudio realizado durante
cuatro años en una empresa ganadera cubana, se estimaron pérdidas económicas de
16 121.30 USD debido a hígados decomisados afectados por Fasciola hepatica; además de 316 078.38 y 170 664.60 USD debido a
la estimación de carne no producida; y 14 686.18 USD por el uso de
antihelmíntico, ascendiendo a 517 550.46 USD las pérdidas totales estimadas (González, Pérez y Brito, 2007).
En las provincias centrales de Cuba
(Cienfuegos, Villa Clara y Sancti Spíritus), las pérdidas económicas se
evaluaron como considerables (436 656 USD) por el
decomiso de hígados en el 18,0 % de los 273 450 animales sacrificados (Brito, 2010). También en un estudio
durante un período de cuatro años, (León,
Silveira, Pérez y Olazábal, 2013) estimó que la fascioliasis
afectó a uno de cada tres bovinos sacrificados, causando pérdidas de 16 121. 30
USD debido a los hígados decomisados; además de 316 078. 38 y 170 664. 60 USD,
incluida la producción estimada de carne vacuna no producida, respectivamente.
CONCLUSIONES
Las pérdidas económicas que ocurren
por el decomiso de hígados afectados por F.
hepatica son relevantes y dependen de la interacción entre los aspectos
fisiopatológicos de la enfermedad y los ambientales (factores climatológicos y
geográficos) que determinan la presencia de hospederos intermediarios y el
parásito en el ambiente.
REFERENCIAS
Abunna, F., Asfaw, L., Megersa, B., & Regassa, A.
(2010). Bovine fasciolosis: coprological,
abattoir survey and its economic impact due to liver condemnation at Soddo municipal abattoir, Southern Ethiopia. Trop Anim
Health Prod., 42(2), 89-92. DOI: 10.1007/s11250-009-9419-3
Aleixo.
M., Freitas, D.F., Dutra, L.H., Malone, J., Martins, I.V.F., & Molento, M.B. (2015). Fasciola
hepatica: epidemiology, perspectives in the diagnostic and the use of
geo-processing systems for prevalence studies. Semin. Dermatol., 36, 1451-1466. DOI: 10.5433/1679-0359.2015v36n3p1451
Alison, H., Matthew, S.R., Pinchbeck, G., &
Williams, D. (2015). Epidemiology and Impact of Fasciola hepatica Exposure in High-Yielding Dairy Herds. Prev Vet Med., 121(1-2):41-48. https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2015.05.013
Arece,
J., & Rodríguez, J. (2004). Parasitismo gastrointestinal de ovino en Cuba. Asociación
Cubana de Producción Animal (ACPA), 50-53. http://www.wrc8.org.mx
Arteaga,
A. (2014). Redes neuronales en la predicción de pevalencia
de Fasciola hepatica en el matadero Chacuba de Camaguey. Camaguey, Cuba: Tesis en opción al Título de Máster en
Ciencias del diagnóstico Veterinario.
Beesley,
N.J., Williams, D.J., Paterson, S., & Hodgkinson, J. (2017). ‘Fasciola hepatica demonstrates high
levels of genetic diversity, a lack of population structure and high gene flow:
Possible implications for drug resistance’, International
Journal for Parasitology, 47(1),
11-20. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2016.09.007
Bennema,
S., Scholte, R., Molento, M., Medeiros, C., & Carvalho, O. (2014). Fasciola
hepatica in Bovines in Brazil: Data Availability and Spatial Distribution. Rev Inst Med
Trop., 56(1):35-41. http://dx.doi.org/10.1590/S0036-46652014000100005
Bennema,
S.C., Molento, M.B., Scholte, R.G., Carvalho, O.S., & Pritsch, I.
(2017). Modelling the spatial distribution of Fasciola hepatica in bovines using decision tree, logistic
regression and GIS query approaches for Brazil. Parasitology. http://dx.doi.org/10.1017/S0031182017000786
Bosco, A., Rinaldi, L., & Musella,
V. (2015). Outbreak of Acute Fasciolosis in Sheep Farms in a Mediterranean Area
Arising As a Possible Consequence of Climate Change. Geospat Health, 9(2),
319-324. https://doi.org/10.4081/gh.2015.354
Brito, A. (2010). Prevalencia, decomisos de hígado y
pérdidas económicas por Fasciola hepatica
en mataderos bovinos de tres provincias de la región central de Cuba. REDVET., 1(4), 1-7. http://www.veterinaria.org/revistas/redvet/n040410.html
Carmona,
C., & Tort, J.F. (2017). Fasciolosis
in South America: epidemiology and control challenges. Journal of Helminthology, 91, 99-109. http://doi.org/10.1017/S0022149X16000560
Cwiklinski, K., Allen, K., LaCourse,
J., Williams, D.J., Paterson, S., & Hodgkinson, J.E. (2015). ‘Characterisation of a novel panel of polymorphic
microsatellite loci for the liver fluke, Fasciola
hepatica, using a next generation sequencing approach’, Infection, Genetics and Evolution., 32, 298-304. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2015.03.014
Dupuy, C., Morignat,
E., Maugey, X., Vinard,
J.L., Hendrikx, P., & Ducrot,
C. (2013). Defining syndromes using cattle meat inspection data for syndromic
surveillance purposes: a statistical approach with the 2005-2010 data from ten
French slaughterhouses. BMC Veterinary Research, 9(1), 1-17. https://link.springer.com/article/10.1186/1746-6148-9-88
Escalona, C. (2012). Fasciolosis
aguda. Rev Chilena
Infectol., 29(5), 543-546. http://dx.doi.org/10.4067/S0716-10182012000600013
Espinoza,
J.R., Terashima, A., Herrera-Velit,
P., & Marcos, L.A. (2010). Fasciolosis humana y animal en el Perú: impacto
en la economía de las zonas endémicas.
Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Pública, 27, 604-612. http://dx.doi.org/10.17843/rpmesp.2010.274.1535
Fanke,
J., Charlier, J., Steppin,
T., von Samson-Himmelstjerna, G., Vercruysse,
J., & Demeler, J. (2017). Economic assessment of Ostertagia
ostertagi and Fasciola hepatica infections
in dairy cattle herds in Germany using Paracalc®. Veterinary Parasitology, 7-13. http://dx.doi.org/doi:10.1016/j.vetpar.2017.03.018
Flores,
B., Pinedo, R.V., Suarez, F., Angelats, R., &
Chávez, A. (2014). Prevalencia de fasciolosis en llamas y alpacas en dos
comunidades rurales de Jauja, Perú. Revista
de Investigaciones Veterinarias del Perú, 25, 284-292. http://doi.org/10.15381/rivep.v25i2.8501
Fthenakis, G.C., Mavrogianni, V.S., Gallidis, E., & Papadopoulos, E. (2015). Interactions between parasitic infections and reproductive efficiency in sheep. Veterinary Parasitology. http://dx.doi.org/10.1016/j.vetpar.2014.12.017
Gallego,
J. (2006). Manual de parasitología: Morfología y biología de los parásitos de
interés sanitario. p. 236-240. Barcelona, España. https://dialnet.unirioja.es/servlet/libro?codigo=614634
Giménez, T., Núñez, A., Chamorro, N., & Alarcón, G.
(2014). Estudio
de la infección natural por Fasciola
hepatica en Lymnaea spp. Compend Cienc Vet.,
4(2), 14-18. http://scielo.iics.una.py/scielo.php?pid=S222617612014000200003&script=sci_arttext
González, R., Pérez, M., & Brito, S. (2007). Fasciolosis
Bovina. Evaluación de las principales pérdidas provocadas en una empresa
ganadera. Rev Salud Anim., 26(3), 167-175. http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S0253570X2007000300007&script=sciarttext&tlng=pt
Hajimohammadi,
B., Oryan, A., Zohourtabar,
A., & Ardian, M. (2014). Rate of carcass and
offal condemnation in animals slaughtered at Yazd Slaughterhouse, central Iran.
Asian Pac J Trop
Biomed., 4(9), 736-739. https://doi.org/10.12980/APJTB.4.2014C1201
Kialanda,
M., Monteiro, N., De Fontes-Pereira, A., Castillo,
R., Simão, E., & Miranda, I. (2013). Prevalencia
de hígados confiscados y pérdidas económicas por Fasciola sp.
en Huambo, Angola. Rev
Health Animal, 35(2),
12-15. http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0253570X2013000200003
León, M., Silveira, E., Pérez, J., & Olazábal E.
(2013). Evaluación de los factores que inciden en la mortalidad por fasciolosis
en la provincia de Villa Clara, Cuba. REDVET.,
7(2), 1-13. http://www.veterinaria.org/revistas/redvet/n020206.html
López,
V. (2014). Validación de un ensayo inmunoenzimático
para el diagnóstico de Fasciola hepatica
en el ganado Bovino. Tesis en opción al Título de Máster en Diagnóstico
Veterinario. Camaguey, Cuba.
Mas-Coma,
S., Valero, M., & Bargues, M. (2009). Fasciola, lymnaeids
and human fascioliasis, with a global overview on disease transmission,
epidemiology, evolutionary genetics, molecular epidemiology and control. Adv Parasitol.,
69, 41-146. https://doi.org/10.1016/S0065-308X(09)69002-3
Mas-Coma, S., Valero, M.A., & Bargues, M.D. (2009), ‘Climate change effects on trematodiases, with emphasis on zoonotic fascioliasis and
schistosomiasis’. Veterinary Parasitology, 163(4), 264-280. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2009.03.024
Mazeri,
S., Rydevik, G., Handel, I., Bronsvoort,
B., & Sargison, N. (2017). Estimation of the
impact of Fasciola hepatica infection
on time taken for UK beef cattle to reach slaughter weight. Scientific Reports, 7(1). https://www.nature.com/articles/s41598-017-07396-1
Moscoso Andrade, D. J. (2014). Prevalencia de fasciola hepatica en bovinos faenados en el camal municipal
de Pelileo Provincia de Tungurahua (Bachelor's thesis). https://repositorio.uta.edu.ec/jspui/handle/123456789/7686
Mucheka, V.T., Lamb, J.M., Pfukenyi, D.M.,
& Mukaratirwa, S. (2015). ‘DNA
sequence analyses reveal co-occurrence of novel haplotypes of Fasciola gigantica
with F. hepatica in South Africa and
Zimbabwe’. Veterinary Parasitology, 214(1-2), 144-151. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2015.09.024
Palacio, D., Bertot, J., Molento,
M., Vázquez, A., Izquierdo, N., Arenal, A., & Arteaga, A.
(2017). Comportamiento
estacional de Fasciola hepatica en
bovinos sacrificados en el matadero de Chacuba,
Camagüey, Cuba. Rev Prod Anim.,
29(1), 30-35. http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S222479202017000100006&lng=es&nrm=iso&tlng=es
Palacio,
D., Bertot, J.A., Molento,
M., Vázquez, Á.,
Ortíz R.C., & Melissa Varona. (2019).
Economic losses induced by Fasciola
hepatica in cattle slaughtered in Chacuba
slaughterhouse, Camagüey, Cuba. Cuban
Journal of Agricultural Science, 53(1),
35-40. http://www.cjascience.com/index.php/CJAS/article/view/852
Palacio Collado, D., Bertot Valdés, J., Beltrao Molento, M., Vázquez Gil,
Ángel, Ortíz Vázquez, R., & Fortune
Nápoles, C. F. N. (2020). Pérdidas económicas y prevalencia de Fasciola hepaticaen bovinos sacrificados en dos provincias cubanas. Revista
MVZ Córdoba, 25(1). https://doi.org/10.21897/rmvz.1610
Pascual-Linaza,
A.V., Pfeiffer, D.U., Moreno, J.C., & Sanz, C.
(2014). Evaluation of the spatial and temporal distribution of
and risk factors for Bluetongue serotype 1 epidemics in sheep Extremadura (Spain),
2007-2011. Prev. Vet. Med., 116, 279-295. https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2014.05.009
Pérez,
A. (2007). Fasciola hepatica en
Venezuela: Revisión Histórica. Rev. Fac. Cs. Vets., 48(1),
3-14. http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=373139068006
Prepelitchi, L. (2009). Epidemiología
de Fasciola hepatica (Trematodo, Digeneo) en el
norte de la Provincia de Corrientes destacando aspectos ecológicos de Lymnaea columella (Pulmonata, Lymnaeidae) y su
rol como hospedador intermediario. 18-19. http://www.digital.bl.fcen.uba.ar
Quiroz,
H. (2006). Parasitología y enfermedades parasitarias de animales domésticos. Revista
de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional
Autónoma de México, 233-250. http://www.sidalc.net/cgi-bin/wxis.exe/?IsisScript=juiga.xis&method=post&formato=2&cantidad=1&expresion=mfn=000036
Quiroz,
R., Ibarra, V., Manga-González, M., & Ochoa, G. (1997). Modelos de control quimioterapeútico contra Fasciola hepatica en ganado bovino en pastoreo en clima cálido
húmedo. XIII Congreso Latino Americano de Parasitología, (págs.
128-129). La Habana. Cuba. http://hdl.handle.net/10261/24704
Rigoberto,
D. (2012). Influencia de algunas variables climáticas sobre la malacofauna fluvial con importancia zoonótica en la
provincia de Villa Clara. Revista electrónica de Veterinaria, 13(7),
1-8. http://www.veterinaria.org/revistas/redvet/n070712.html
Rojas,
D., & Cartín, J.A. (2016). Prevalencia de Fasciola hepatica y pérdidas económicas
asociadas al decomiso de hígados en tres mataderos de clase a de Costa Rica. Agronomía Costarricense, 40(2), 53-62. https://revistas.ucr.ac.cr/index.php/agrocost/article/view/27366
Sariözkan,
S. A. V. A. Ş., & YalÇin, C. (2011).
Estimating the total cost of bovine fasciolosis in Turkey. Annals of Tropical Medicine & Parasitology, 105(6), 439-444. https://doi.org/10.1179/1364859411Y.0000000031
Schweizer, G., Braun, U., Deplazes,
P., & Torgerson, P.R. (2005). Estimating the financial losses due to bovine fasciolosis in
Switzerland. Veterinary Record, 157(7), 188-193. https://veterinaryrecord.bmj.com/content/157/7/188.short
Selemetas,
N. (2015). Spatial Analysis and Risk
Mapping of Fasciola hepatica
Infection in Dairy Herds in Ireland. Geospat Health, 9(2), 281-291. http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0253-570X2013000200003
Silva,
A.E.P., Freitas, C.D.C., Dutra, L.V., & Molento, B. (2016). Assessing the
risk of bovine fasciolosis using linear regression analysis for the state of
Rio Grande do Sul, Brazil. Veterinary Parasitology, 217,7-13. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2015.12.021
Thanh,
N.T. (2012), Zoonotic fasciolosis in
Vietnam: Molecular identification and
geographical distribution’, Doctoral dissertation, Tesis de Doctorado, Ghent University, Bélgica. http://www.vpi.ugent.be/page13/files/giang-thanh-nguyen-thi-2.pdf
Ticona,
S., Chávez, V., Casas, V., & Chavera, C. (2010). Prevalencia de Fasciola hepatica en bovinos y ovinos de
Vilcashuamán. Rev Investig Vet Perú, 21(2), 3-15. http://www.scielo.org.pe/scielo.php?pid=S160991172010000200004&script=sci_arttext
Valderrama,
A.A. (2016). Prevalencia de fasciolosis en animales poligástricos de Perú,
1985-2015. Revista Medicina Veterinaria,
32, 121-129. http://dx.doi.org/10.19052/mv.3861
Vázquez,
A., Gutiérrez, A., & Sánchez, J. (2010). Estudios de diversidad en
comunidades de moluscos fluviales de importancia médica. Revista Cubana de
Medicina Tropical. http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&p
Vázquez,
A., Sánchez, J., Alba, A., & Pointier, J. (2015).
Natural Prevalence in Cuban Populations of the lymnaeid
snail Galba cubensis Infected with the Liver Fluke Fasciola hepatica Small Values do
Matter. J Parasitol Res., 114(11), 205-210. https://link.springer.com/article/10.1007/s00436-015-4653-2
Vilas, R., Vázquez-Prieto, S., & Paniagua, E. (2012), ‘Contrasting patterns of population
genetic structure of Fasciola hepatica
from cattle and sheep: Implications for the evolution of anthelmintic
resistance’, Infection. Genetics and Evolution, 12(1), 45-52. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2011.10.010
Walsh,
S., Buckley, F., Pierce, K., Byrne, N., Patton, J., & Dillon, P. (2008).
Effects of breed and feeding system on milk production, body weight, body condition
score, reproductive performance, and postpartum ovarian function. J. Dairy Sci., 91, 4401-4413. https://doi.org/10.3168/jds.2007-0818
Wong
Sarmiento, L., Vázquez Perera, A. A., Quesada Martínez, M., Sánchez Noda, J.,
Hevia Jiménez, Y., Fuentes Leyva, J., & Ramos Pérez, R. (2010). Estudios
ecológicos en moluscos de importancia médico-veterinaria en la granja de
desarrollo La Coca. Revista Cubana de Medicina Tropical, 62(1),
18-23. http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0375-07602010000100003
Xiang, Gao., Hongyu,
Qin., Jianhua, Xiao., & Hongbin,
Wang. (2017). Meteorological conditions and land cover as predictors for the
prevalence of Bluetongue virus in the Inner Mongolia Autonomous Region of
Mainland China. Preventive Veterinary Medicine, 138, 88-93. http://dx.doi.org/10.1016/j.prevetmed.2017.01.012
Yatswako,
S., & Vida, N. (2017). Survey of bovine fasciolosis burdens in trade cattle
slaughtered at abattoirs in North-central Nigeria: The associated predisposing
factors and economic implication. Parasite
Epidemiology and Control, 2, 30-39. http://www.elsevier.com/locate/parepi
Contribución
de los autores
La
participación de los autores fue la siguiente: Concepción y diseño de la
investigación: DPC, JBV; análisis e interpretación de los datos: DPC, JBV, MBM;
redacción del artículo: DPC, JBV, MBM.
Conflicto de
intereses
Los autores declaran que no existen
conflicto de intereses.
%202020.%20Art%20de%20Rev._archivos/image002.png){kind=small}
, José Alberto Bertot Valdés *